Istoria evolutivă a insectelor, ca și cea a multor alte grupuri de nevertebrate, este puțin înțeleasă. Timp de multe decenii, s-a crezut că s-au ramificat din milpiede și centipede, despre care se știe că au colonizat pământul încă de acum 428 de milioane de ani, în timpul perioadei siluriene. Dar studiile genetice recente sugerează că insectele se despart de crustacee cu aproximativ 410 milioane de ani în urmă. Circumstanțele acestei schimbări evolutive sunt supuse dezbaterii și mult mai puțin clare decât evoluția peștilor cu aripioare lobe în tetrapode primitive.
Cel mai vechi exemplar cunoscut din istoria insectelor este fosila devoniană Rhyniognatha hirsti, datată cu 396 și 407 milioane de ani în urmă. A fost găsit în formațiunea Rhynie Chert, un ecosistem devonian bine conservat, care include unele dintre primele plante terestre cu țesuturi vasculare și printre cele mai vechi și mai bine conservate fosile de artropode terestre. Mandibulele acestei insecte sugerează că a dezvoltat deja zborul, învăluind originile zborului insectelor și alte aspecte importante ale istoriei insectelor în mister.
Exact când și cum a intrat zborul în istoria insectelor este puțin înțeles. Un cercetător, Jim Marden, a prezentat un model în care zborul insectelor a evoluat din pași intermediari adaptativi evolutiv care implică scuturarea pe apă. El arată spre muștele de piatră, un grup de insecte vii care își folosește aripile pentru a trece de-a lungul suprafeței apei. S-au găsit specii care utilizează varietăți de scuturare a apei care prezintă din ce în ce mai puțin contact real cu apa, fiecare pas oferind beneficii substanțiale în ceea ce privește viteza și, prin urmare, capacitatea de a evita prădătorii și de a căuta surse de hrană.
Există câteva grupuri cunoscute de hexapode (nevertebrate cu șase picioare) care sunt bazale evolutiv pentru insecte și s-ar fi despărțit de ele înainte de aproximativ 400 de milioane de ani în urmă, când apar primele insecte fosile. Acestea includ colaburile abundente, precum și proturanii și dipluranele mai puțin recunoscuți. Se crede că colabolii, proturanii și dipluranele și-au dezvoltat forma de locomoție hexapodă independent unul de celălalt, dar numai insectele au câștigat capacitatea de a zbura.
Timp de zeci de milioane de ani, insectele și alte mici nevertebrate au fost singurele animale care au colonizat pământul, acoperit la acea vreme de plante scurte nu mai înalte decât înălțimea taliei. Pe măsură ce plantele au crescut și o linie de pești a evoluat în primii amfibieni, insectelor li s-au alăturat tetrapode mai mari, care le-ar fi consumat în număr mare pentru a supraviețui. Cu toate acestea, datorită nivelurilor ridicate de oxigen din perioada Carboniferului, cu aproximativ 320 de milioane de ani în urmă, unele insecte au crescut la dimensiuni uriașe, cum ar fi musca grifon Meganeura, care avea o anvergură de două picioare. Dar când nivelul de oxigen a scăzut, aceste insecte au murit imediat din cauza incapacității de a circula suficient oxigen prin corpurile lor.
Următoarele etape majore din istoria insectelor au avut loc pe tot parcursul mezozoicului, când au evoluat majoritatea grupurilor moderne așa cum le cunoaștem. Cu aproximativ 120 de milioane de ani în urmă, plantele cu flori au evoluat, iar cooperarea dintre insecte (în special albine) și acești noi veniți a dus la o relație evolutivă reciproc avantajoasă. Ca urmare, plantele cu flori sunt acum flora terestră dominantă.