Η εξελικτική ιστορία των εντόμων, όπως και πολλών άλλων ομάδων ασπόνδυλων, είναι ελάχιστα κατανοητή. Για πολλές δεκαετίες, πιστευόταν ότι διακλαδίζονταν από χιλιοποδαρούσες και σαρανταποδαρούσες, οι οποίες είναι γνωστό ότι αποίκησαν τη γη ήδη πριν από 428 εκατομμύρια χρόνια, κατά τη διάρκεια της Σιλουριανής περιόδου. Ωστόσο, πρόσφατες γενετικές μελέτες υποδεικνύουν ότι τα έντομα είναι πιο πιθανό να αποχωριστούν από τα μαλακόστρακα πριν από περίπου 410 εκατομμύρια χρόνια. Οι συνθήκες αυτής της εξελικτικής αλλαγής υπόκεινται σε συζήτηση, και πολύ λιγότερο σαφείς από την εξέλιξη των ψαριών με πτερύγια λοβών σε πρωτόγονα τετράποδα.
Το παλαιότερο γνωστό δείγμα στην ιστορία των εντόμων είναι το απολίθωμα του Devonian Rhyniognatha hirsti, που χρονολογείται μεταξύ 396 και 407 εκατομμυρίων ετών πριν. Βρέθηκε στον σχηματισμό Rhynie Chert, ένα καλοδιατηρημένο οικοσύστημα του Devonian που περιλαμβάνει μερικά από τα πρώτα χερσαία φυτά με αγγειακούς ιστούς και από τα πιο πρώιμα και καλύτερα διατηρημένα απολιθώματα χερσαίων αρθρόποδων. Οι κάτω γνάθοι αυτού του εντόμου υποδηλώνουν ότι είχε ήδη αναπτύξει πτήση, καλύπτοντας την προέλευση της πτήσης των εντόμων και άλλες σημαντικές πτυχές της ιστορίας των εντόμων στο μυστήριο.
Το πότε και πώς ακριβώς η πτήση μπήκε στην ιστορία των εντόμων είναι ελάχιστα κατανοητό. Ένας ερευνητής, ο Jim Marden, παρουσίασε ένα μοντέλο όπου η πτήση των εντόμων εξελίχθηκε από εξελικτικά προσαρμοστικά ενδιάμεσα βήματα που περιλαμβάνουν το ξαφρίσματος στο νερό. Δείχνει τις πετρόμυγες, μια ομάδα ζωντανών εντόμων που χρησιμοποιεί τα φτερά της για να σκαρφαλώσει κατά μήκος της επιφάνειας του νερού. Είδη έχουν βρεθεί να χρησιμοποιούν ποικιλίες απορρόφησης νερού που έχουν ολοένα και λιγότερη πραγματική επαφή με το νερό, με κάθε βήμα να παρέχει σημαντικά οφέλη όσον αφορά την ταχύτητα και συνεπώς την ικανότητα αποφυγής των αρπακτικών και αναζήτησης πηγών τροφής.
Υπάρχουν αρκετές γνωστές ομάδες εξάποδων (ασπόνδυλα με έξι πόδια) τα οποία είναι εξελικτικά βασικά σε έντομα και θα είχαν χωριστεί από αυτά πριν από περίπου 400 εκατομμύρια χρόνια πριν, όταν εμφανίστηκαν τα πρώτα απολιθωμένα έντομα. Αυτές περιλαμβάνουν τις άφθονες ελατηριωτές ουρές καθώς και τις λιγότερο αναγνωρισμένες προτούρες και διπλουράν. Θεωρείται ότι οι ελατηριωτές ουρές, οι προτούρες και οι δίπολοι εξέλιξαν την εξάποδη μορφή κίνησης τους ανεξάρτητα η μία από την άλλη, αλλά μόνο τα έντομα απέκτησαν την ικανότητα να πετούν.
Για δεκάδες εκατομμύρια χρόνια, τα έντομα και άλλα μικρά ασπόνδυλα ήταν τα μόνα ζώα που αποίκησαν τη γη, την εποχή εκείνη καλυπτόταν από κοντά φυτά που δεν ήταν ψηλότερα από το ύψος της μέσης. Καθώς τα φυτά μεγάλωναν και μια γενεαλογία ψαριών εξελίχθηκε στα πρώτα αμφίβια, τα έντομα ενώθηκαν με μεγαλύτερα τετράποδα, τα οποία θα τα είχαν καταναλώσει σε μεγάλους αριθμούς για να επιβιώσουν. Ωστόσο, χάρη στα υψηλά επίπεδα οξυγόνου της ανθρακοφόρου περιόδου, πριν από περίπου 320 εκατομμύρια χρόνια, ορισμένα έντομα μεγάλωσαν σε τεράστια μεγέθη, όπως η γρύπας Meganeura, η οποία είχε άνοιγμα φτερών δύο ποδιών. Αλλά όταν τα επίπεδα οξυγόνου μειώθηκαν, αυτά τα έντομα πέθαναν αμέσως λόγω της αδυναμίας να κυκλοφορήσουν επαρκές οξυγόνο μέσω του σώματός τους.
Τα επόμενα σημαντικά ορόσημα στην ιστορία των εντόμων συνέβησαν σε όλο το Μεσοζωικό, όταν εξελίχθηκαν οι περισσότερες σύγχρονες ομάδες όπως τις γνωρίζουμε. Πριν από περίπου 120 εκατομμύρια χρόνια, τα ανθοφόρα φυτά εξελίχθηκαν και η συνεργασία μεταξύ των εντόμων (ιδιαίτερα των μελισσών) και αυτών των νεοφερμένων οδήγησε σε μια αμοιβαία επωφελή εξελικτική σχέση. Ως αποτέλεσμα, τα ανθοφόρα φυτά είναι πλέον η κυρίαρχη χερσαία χλωρίδα.